В естественных условиях смена пола это довольно частое явление среди морских рыб, у которых преобладает трансформация самцов в самок [8; 13; 21; 27]. В данном случае пол определяется рядом генетических факторов, а также факторами среды, например, pH и температурой. После наступления половозрелости поведенческие взаимодействия могут запустить начало смены пола, то есть наблюдается последовательный гермафродитизм. В большинстве случаев особи, получившие во время взросления один пол, затем необратимо меняют его на противоположный. У протогенных видов особи трансформируются от самок в самцов, у протандрических — первостепенным полом является мужской, который затем сменяется некоторыми рыбками на женский.

Одна из гипотез, объясняющая целесообразность гермафродитизма, в качестве ключевого аспекта рассматривает размер тела. Согласно ей, рыбки меняют пол в зависимости от ожидаемой прибавки в размерах. Как правило, плодовитость самцов, в частности, количество продуцируемых гамет, не зависит от их длины и массы. То есть самцы любой длины имеют одинаковую плодовитость. Икринки значительно крупнее сперматозоидов, отсюда, чем больше самка, тем она более плодовита. Будучи маленьким и молодым, самец в полной мере проявляет свой репродуктивный потенциал, но достигнув критического размера превращается в самку (протандрический вид). У протогенных рыбок трансформация пола призвана максимизировать размеры самцов, что объясняется важностью охраны гарема и своей территории [28].

У некоторых гонохористичных (гонохоризм — раздельнополость) рыбок, у которых пол четко дифференцирован на протяжении всей жизни, половые отличия начинают проявляться уже на ранней стадии развития. Однако среди гонохор имеются представители, являющиеся самками на раннем этапе онтогенеза, а затем при посредничестве генетических факторов, трансформирующиеся в самцов [25]. Часто после изменения пола в гонадах у самцов данных видов остаются ооциты.

Изначальная представленность популяции рудиментарных гермафродитов только самками навела на мысль, что женский пол является полом "по-умолчанию" [22]. Даже протандрические рыбки изначально не дифференцируются как самцы. В частности, гонады неполовозрелого Клоуна меланопуса (Amphiprion melanopus — Pomacentridae) содержат преимущественно женскую ткань. Тестикулярные элементы начинают преобладать во время созревания особей в самцов, однако они исчезают при трасформации в самку [10; 22]. Подобный механизм был обнаружен и у других видов рода Amphiprion и у аквариумных экземпляров Sparus aurata (Sparidae) [22]. Кроме того, у молоди протандрических видов семейства Creediidae обнаружены межполовые гонады, позднее созревающие преимущественно в мужские [14]. Таким образом, мужской пол протадрических видов является скорее переходной, нежели начальной стадией трансформации.

Хотя гермафродитизм обычен для рифовых морских рыб, он крайне редко встречается у пресноводных видов. В природе естественная смена пола последними плохо изучена, поэтому причисление некоторых из них к животным с дихогамией (последовательный гермафродитизм) является скорее исключением из правил. Одним из первых, документально зафиксированным случаем смены пола в естественной среде обитания можно назвать транформацию особей вида Monopterus albus, рисового угря [5; 6].

Среди пресноводных обитателей самыми исследуемыми в вопросе половой дифференцировки являются Цихлиды. Это связано с чрезвычайным разнообразием стратегий размножения, включающих откладывание икры на субстрат, либо инкубацию во рту [2], опеку за потомством одним [9], обоими родителями [1], групповую [23; 26] или даже межвидовую [16] заботу за молодью, сложную систему брачных связей (моногамия, полигамия, стратегия ухода).

Множество работ описывают различные проявления половой лабильности данного семейства пресноводных рыбок. Одним из первых является исследование Полдера, который в 1971 году на примере Aequidens portalegrensis открыл феномен смены пола у южно-американских цихлид [18]. Это породило гипотезу о возможности смены пола у других цихловых. Она была подкреплена Питерсом (1975) [19], который при проведении гистологических исследований обнаружил в гонадах самцов 14 видов малавийских цихлид как ооциты, так и сперматогонии. Данные экспериментов свидетельствуют о том, что у изученных представителей группы Мбуны наблюдается гермафродитизм, чаще проявляющийся в трансформации самца в самку. Позднее, Запанс (1985) [29] заявил, что особи вида Cynotilapia afra, члена группы Мбуна, также изменяют пол от самца к самке. Однако данное исследование не включает специальной проверки заявляения.

Полевые наблюдения Рибинка и коллег (1983) [20] продемонстрировали, что все члены 200 близких видов группы Мбуна озера Малави вынашивают икру во рту. Но среди некоторых представителей Pseudotropheus lombardoi (Барджесс, 1977) [3] вынашивают икру особи, имеющие окраску самцов. Имеется неколько возможных объяснений этого феномена, включающие вынашивание икры взрослым самцом, самкой, имеющей как самцовую, так и обычную окраску, либо смену пола без сопутствующих изменений окраски.

При проведении поведенческих исследований с последующим анатомическим вскрытием [17]. было показано, что в семенниках всех самцов находятся недоразвитые ооциты. Это говорит о прохождении гонад Pseudotropheus lombardoi через интерсекуальный ювенильный период. На поздней стадии развития рыбок, тестикулярные элементы доминируют в гонадах, хотя последние и содержат незрелую ткань ооцитов. Самки Pseudotropheus lombardoi проявляют диморфизм, когда некоторые из них имеют сине-желтую окраску, а другие традиционную синюю. Кроме анатомических перестроек у трансформированных самок наблюдаются поведенческие реакции, аналогичные самцам, например, охрана территории и строительство гнезда. Половая система трансформированных самок не притерпевает изменений, в гонадах присутствуют ооциты на различных стадиях развития, отсутствует атрезия ооцитов и развитие ткани семенников. Таким образом, самки не утрачивают детородную функцию, но при прочих равных, они пользуются гораздо меньшим предпочтением со стороны самцов по сравнению с обычными самками.

Более сложная картина транформации наблюдалась при изучении малавийского вида Metriaclima cf. livingstoni [12]. В эксперименте самца отделяли от трех самок с помощью прозрачного пластика. После удаления самца, у одной из самок развивались самцовые вторичные половые признаки, и она начинала оплодотворять икру двух других особей. Во втором эксперименте 6-7 функциональных самок помещалось в аквариум, и в отсутствии самца вновь происходила смена пола самки, которая приступала к нересту и оплодотворяла икру.

Аналогичные результаты получены для вида Crenicara punctulata, который по результатам поведенческих исследований и изучению гистологии половой системы трансформированных особей признан протогенным. [4].

Таким образом, при рассмотрении разнообразия цихлид можно отметить присутствие у некоторых видов предрасположенности к смене пола (фенотипической или полной). Малая распространенность последовательного гермафродитизма у данного семейства и возможно других пресноводных рыб, вероятно, объясняется невозможностью прогнозирования присутствия пищи и полового партнера по сравнению с коралловыми рыбами. Так, у морских рыб очень распространено поддержание постоянных мест кормления, которые особи охраняют. По наблюдениям Гранта (1997) постоянные кормовые угодья наблюдаются у 67% морских коралловых рыб и лишь у 6% морских рыб вод восточной Канады и 9% пресноводных рыб Канады [11]. Благодаря изобилию особей-потенциальных половых партнеров в местах кормления, пища формирует социальную структуру [7]. Тем не менее, различия в защите кормовых угодий не настолько сильные: 84% коралловых рифовых рыбок охраняют эти области, а также места нереста и свое потомство; тоже самое делают 73% морских рыб восточной Канады и 68% пресноводных [11]. Кроме того, спаривание на коралловых рифах обычно происходят продолжительное время [24], тогда как тропические пресноводные рыбки нерестятся сезонно [15].

Короткие периоды размножения, обычные для озерных и речных рыб, а также отсутствие постоянных областей кормления не позволяют предсказывать распределение половых партнеров. Однако гипотеза, включающая размерную модель (см. выше), нуждается в точной оценке будущего репродуктивного потенциала. То есть основой для формирования последовательного гермофродитизма служит определенность (места и времени) или прогнозируемость предстоящего спаривания.
——
Использованные источники:
Oldfield R.G. Genetic, abiotic and social influences on sex differentiation in cichlid fishes and the evolution of sequential hermaphroditism. Fish and Fisheries, 2005, 6, 93–110

1. Barlow G.W. (1976) The Midas cichlid in Nicaragua. In: Investigations of the Ichthyofauna of Nicaraguan Lakes (ed. T.B. Thorson). School of Life Sciences, University of Nebraska, Lincoln, Nebraska, pp. 333–358.
2. Barlow G.W. (2001) Parsing mouth brooding in cichlid fishes to illuminate the course of evolution. Journal of Aquariculture and Aquatic Sciences, Cichlid Research: State of the Art 9, 66–78.
3. Burgess W. E. 1977. Pseudotropheus lombardoi, a new species of Lake Malawi Mbuna with reversed sexual coloration (Pisces: Cichlidae) . T.F.H . Magazine 26 : 63-67.
4. Carruth L.L. Freshwater Cichlid Crenicara punctulata Is a Protogynous Sequential Hermaphrodite. Copeia 2000(1):71-82. 2000
5. Chan S. T. H., Philips J. G. (1967a). The structure of the gonad during natural sex reversal in Monopterus albus (Pisces, Teleostei). J. Zool., Lond. 151: 169-141
6. Chan S. T. H., Philips J. G. (1967b). Seasonal changes in the distribution of gonadal lipids and spermatogonic tissue in the male phase of Monopterus albus (Pisces, Teleostei). J. Zool.. Lond. 152: 31-41
7. Emlen, S.T. and Oring, L.W. (1977) Ecology, sexual selection, and the evolution of mating systems. Science 197, 215–223.
8. Francis R. C., 1992. Sexual lability in teleosts: developmental factors. Q Rev Biol 67:1-18
9. Fryer G. and Iles T.D. (1972) The Cichlid Fishes of the Great Lakes of Africa: Their Biology and Evolution. Oliver and Boyd, Edinburgh, UK.
10. Godwin J.R. (1994) Histological aspects of protandrous sex change in the anemonefish Amphiprion melanopus. Journal of Zoology (London) 232, 199–213.
11. Grant J.W.A. (1997) Territoriality. In: Behavioural Ecology of Teleost Fishes (ed. J.-G.J. Godin ), Oxford University Press, Oxford, pp. 81–103.
12. Jay R. Stauffer Jr and Renea A. Ruffing and (2008) Behaviorally Induced Sex Reversal of Metriaclima cf. livingstoni (Cichlidae) from Lake Malawi. Copeia: September 2008, Vol. 2008, No. 3, pp. 618-620.
13. Kuwamura T., Nakashima Y., 1998. New aspects of sex change among reef fishes: recent studies from Japan. Environ Biol Fishes 52:125-135
14. Langston R.C. (2004) Gonad Morphology and Sex Change in Sandburrowers (Teleostei: Creediidae). PhD Dissertation, University of Hawaii, Manoa, 138 pp.
15. Lowe-McConnell R.H. (1975) Fish Communities in Tropical Freshwaters: Their Distribution, Ecology, and Evolution. Longman, London, 337 pp.
16. McKaye K.R. (1977) Defense of a predator’s young by a herbivorous fish: an unusual strategy. American Naturalist 111, 301–315.
17. Naish K., Ribbink A. J. A preliminary investigation of sex change in Pseudotropheus lombardoi // Environmental Biology of Fishes 28: 285 -294, 1990.
18. Polder J. J. W. 1971. On gonads and reproductive behaviour in the cichlid fish Aequidens portalegrensis (Hensel). Neth. J. Zool. 21: 265-365.
19. Peters H. M. 1975. Hermaphroditism in cichlid fishes . pp . 228-235. In: R. Reinboth (ed.) Intersexuality in the Animal Kingdom. Springer-Verlag, Berlin.
20. Ribbink A. J., Marsh B. A., Marsh A. C., Ribbink A. C., Sharp B. J. 1983. A preliminary survey of the cichlid fishes of rocky habitats in Lake Malawi. S. Afr. J. Zool. 18 : 149-310.
21. Shapiro D. Y., 1987. Sexual differentiation, social behavior, and the evolution of sex change in coral reef fishes. Biosci 37:490-497
22. Shapiro D.Y. (1992) Plasticity of gonadal development and protandry in fishes. Journal of Experimental Zoology 261, 194–203.
23. Taborski M. (1984) Broodcare helpers in Lamprologus brichardi: their costs and benefits. Animal Behaviour 32, 1236–1252.
24. Thresher R.E. (1984) Reproduction in Reef Fishes. T.F.H. Publications, Neptune City, NJ. 399 pp.
25. Uchida D., Yamashita M., Kitano T.and Iguchi T.(2002) Oocyte apoptosis during the transition from ovary-like tissue to testes during sex differentiation of juvenile zebrafish. Journal of Experimental Biology 205, 711–718.
26. Ward J.A. and Wyman R.L. (1977) Ethology and ecology of cichlid fishes of the genus Etroplus in Sri Lanka: preliminary findings. Environmental Biology of Fishes 2, 137–145.
27. Warner R. R., 1984. Mating behavior and hermaphroditism in coral reef fishes. Am Sci 72:128-136
28. Warner R. R. (1975) The adaptive significance of sequential hermaphroditism in animals. The American Naturalist 109, 61–82
29. Zupanc, G .K .H . 1985. Fish and their behavior . Tetra Verlag, der Gattungen Tropheus, Petrochromis, Haplochromis and Melle. 188 pp.