Как появляются новые разновидности? Какова генетическая база для адаптивного морфологического изменения и репродуктивной изоляции? Как родственные виды могут сосуществовать рядом друг с другом? Что способствует более быстрому и интенсивному разделению одних групп по сравнению с другими? Существует много вопросов, ответы на которые эволюционные биологи хотели бы получить, изучая неординарные способности рыб семейства цихлид, размножающихся в тропических озерах. Вдобавок к их уникальным способностям диверсификации, их способ спаривания и стратегия заботы о новорожденных, а также особое значение представителей тилапии для питания человека поставили рыб из семейства цихлид в центр очень важных исследований и привели к решению финансировать секвенирование генома цихлид.

Происхождение и отношения цихлид

Цихлиды это семейство рыб, обитающее в тропических пресных водах. Митохондриальный геном последовательностей указывает на то, что цихлиды являются ближними родственниками морских прибойных окуней (Embiotocidae) и помацентровых рыб (Pomacentridae), а не губанов и рыб-попугаев. Многие рыбы обладают глоточными зубами для перемалывания пищи, однако все рыбы данного семейства имеют похожее и необычное строение глоточных челюстей, которые являются чрезвычайно мощными и гибкими в переботке пищевых объектов. Предположительно, у цихлид и губанов они должны освободить челюсти ротовой полости для лова пищи.

Естественное распространение цихлид сосредоточилось в Африке, Латинской Америке и Мадагаскаре, но некоторые виды родом из Южной Азии и с Ближнего Востока. Подобное положение вещей предполагает, что цихлиды уже были широко распространены по всему суперконтиненту Гондвана на момент его разделения, датированного примерно 120-160 миллионов лет назад. Африканские цихлиды постоянно подвергались многочисленным исследованиям в связи с поразительной способностью к адаптационному распространению, а также, потому что они имеют большое значение для питания человека. Африканские цихлиды подразделяются на несколько видов, среди которых Хаплохромины наиболее богатый и экологически распространенный вид, и тилапии, наиболее важный вид с точки зрения аквакультуры и рыбного хозяйства.

 Таблица 1. Представленность видов цихлид в природе

Огромное количество различных видов цихлид

Количество видов цихлид по последним данным насчитывает около 1.500, среди них около 220 родов было официально признанно и описано, однако, на самом деле их гораздо больше. Африканские цихлиды сильно отличаются друг от друга размером, морфологией и поведением. Примерное количество видов Африканских цихлид насчитывает около 310 и скорее всего, эта цифра сильно приуменьшена. Центрами распространения и адаптации цихлид считаются три самых больших Африканских озера: Озеро Малави, Танганьика и Виктория. Эти озера, в частности, Виктория не были тщательным образом исследованы, тем не менее, многие виды рыб там были открыты, но не описаны. Скорее всего, ученым предстоит обнаружить в этих озерах еще немало различных видов рыб. В связи с тем, что большинство этих видов обитает только в одном озере, общее количество видов только в этих трех озерах может быть равно 1.500. Во многих других Африканских озерах также можно встретить цихлид, обитающих только в одном озере, но количество данных видов намного меньше. В 12 Африканских озерах, скорее всего, содержится более 60% всех видов цихлид, существующих в мире.

В основном, виды цихлид, населяющие озера Малави и Виктория относятся к Хаплохроминам. Так, тилапии мигрировали в большинстве своем в другие озера, оставив в Малави лишь небольшую часть своего огромного семейства. Озеро Танганьика собрало в себе четкие линии цихлид, которые, скорее всего, колонизировали его самостоятельно, некоторые не обладая родственниками более нигде, и большинство из них распространились далее. Скорее всего, эта особенность связана с почтенным возрастом озера, примерно равным 20 миллионам лет, а может быть и более. Начало зарождения и распространения цихлид в этих озерах зависит от тех или иных геологических изменений, а также от так называемых молекулярных часов. Недавняя калибровка молекулярных часов цихлид предполагает, что их зарождение должно было произойти практически сразу же после окончания формирования озера. Общие молекулярные филогинетические исследования показали, что основная часть видов цихлид сформировалась намного позже, чем сформировалось само озеро, и все они состоят в близком родстве с другими видами, зародившимися в нем. Это открытие дало понять, что цихлиды предрасположены к распространению среди сети озер, ну а хаплохромины образуют самые удивительные примеры.

Иллюстрация (увеличивается по клику). Примеры дифференцировки по форме и окраске хаплохромин озера Малави. Данные виды демонстрируют менее, чем 6% различие в последовательности митохондриальной ДНК, и за последне 5 млн.лет все имеют общего предка, который, вероятно, имел сходство с обитателем болотистых зон Astatotilapia calliptera (сверху). Только один из данных видов обнаружен на границе водосбора озера Малави.

Вид и видообразование

Приближено, количество известных видов цихлид в одном взятом озере зависит от того, классифицированы ли различные цветовые оттенки рыб как вид, раса или морф. Многие симпатрические виды, встречающиеся в одном и том же месте, подходят друг другу генетически и могут быть спровоцированы на скрещивание в лабораторных условиях, в итоге они произведут на свет гибрид, жизнеспособный и производящий потомство на протяжении нескольких поколений. В данном случае, различные предпочтения спаривающихся особей сохраняют изоляцию между видами. Статус вида симпатрической формы может быть выявлен различными генетическими методами, но среди аллопатрических форм (из разных источников), подобное может быть выявлено с какой либо приемлемой долей вероятности только во время лабораторных экспериментов на предмет воспроизведения потомства.

Часто в больших озерах, многие цихлиды появяются в результате серии географически ограниченных изменений цветовой формы, обычно различие наблюдается только у мужских особей во время так называемого «брачного периода». Лабораторные эксперименты показали, что некоторые из этих форм спариваются по определенному признаку, и данная особенность была объяснена как доказательство того, что это особенные или, как минимум, зарождающиеся очень в небольших количествах, аллопатрические виды.

Демонстрация генетически подходящих цветовых форм, не скрещивающихся в природных условиях, дала возможность предположить, что виды могут отличаться в результате различных способов полового отбора, приводящих к различным предпочтениям к ухаживанию, включая также и цветовое предпочтение.

К самым богатым видам рыб цихлид относятся Хаплохромины. Они четко разделяют роли мужских и женских особей, так все родительские заботы на себя берут самки, что приводит к серьезному отбору черт ухаживания среди самцов. Цихлиды также могут сигнализировать своим потенциальным партнерам по спариванию, используя своеобразный запах, звуки и движения. Также существуют свидетельства того, что цихлиды используют акустические сигналы для репродуктивной изоляции.

Возможно, существуют загадочные виды, которые одинаково выглядят, но издают нехарактерный звук или запах. Не у всех цихлид распространение связано с видами, обладающими сильной половой селекцией. Цихлиды Камерунских озер, например, озера Баромби Мбо обычно реже показывают признаки специализации половой роли, и полового диморфизма, и, естественно, у данных особей существует минимальное различие цветов. Подобное явление также встречается и у видов из Никарагуанских кратерных озер, а также у многообразия видов групп лучеперых рыб, встречающихся в озере Танганьика. Для этих групп, кажется правильным то, что классификация происходит в виду экологических изменений, а не половой селекции, и эта особенность в свою очередь предполагает, что различение Хаплохромин зависит от комбинации процессов половой селекции и экологических изменений.

География видообразования

Цихлиды, встречающиеся в озере Баромби Мбо, предоставляют один из самых убедительных примеров симпатрического видообразования у животных. Молекулярные филогенетические исследования, использующие ядерную и митохондриальную ДНК, убедительно показали, что одиннадцать видов в этом крошечном озере имеют более близкие родственные связи друг с другом, чем с какими-либо другими родственниками, а также то, что самый близкий родственник всей группы это цихлиды, обнаруженные в ближайших ручьях.

Предположения о роли симпатрического видообразования в другой радиации цихлид оказались довольно спорными, кроме того, существует несколько сценариев, указывающих на вероятность аллопатрического видообразования в больших озерах.

На протяжении так называемого геологического времени, уровень воды в самых больших озерах увеличивался и уменьшался. И это привело к изоляции, а затем к возвращению популяции в водные бассейны вокруг главных озер, к югу от бассейнов и в пределах настоящих границ озера или в участках обитания внутри непрерывных водных бассейнов. Последний вариант более всего вероятен в случае, где виды специализировались на таких участках, как скалистые берега, что согласуется с наблюдениями ограниченного генного потока между участками, прилегающими к основному месту обитания, а также с ограничением цвета рас, демонстрирующих ассортативное спаривание.

Иллюстрация. Открытая вода и каменистое и песчаное побережье озера Малави обеспечивает многообразие ареалов обитания цихлид, которых сложно поймать во время рыбалки.

Несмотря на то, что молекулярные исследования, до сих пор говорили об активном видообразовании в пределах границы озер, недавно появилась гипотеза, говорящая о том, что многочисленная колонизация озера может стимулировать адаптивную радиацию удивительным образом, а именно, создавая гибридный рой, состоящий из более свободно адаптируемых генетических разновидностей индивидуальных прародителей видов, позволяющих в последствии образовывать поколения оригинальных генетических комбинаций. Существуют некоторые доказательства этой теории, полученные с помощью молекулярных филогенетических исследований. И вправду возможность многих видов цихлид формировать друг с другом плодовитые гибриды говорит о том, что процесс может продолжиться на протяжении всей истории адаптивной радиации, даже в случае довольно старого озера Танганьика.

Адаптивная радиация

Цихлиды знамениты своей адаптивной радиацией, также как и богатством видов.

Происходя от видов, которые в основном просеивают водоросли из мягких грунтов, цихлиды озера Баромби Мбо включают хищников, поедающих рыб и насекомых. Это результат небольшой радиации 11 видов.

Озеро Малави, вероятно, самое большое по радиации, состоит из видов, которые убирают паразитов с кожи сомов, а также тех, которые откусывают частицы их кожи. Озеро населяют виды, поедающие чешую, плавники, и несколько видов, питающихся икрой и личинками, переносимых самками цихлид.

Имеется целая гильдия видов, населяющих пустые раковины улиток. Много видов, скребущих рифы и камни, просеивающих осадки, поедающих зоопланктон, а также других рыб. Также можно обнаружить специальные виды, питающихся крабами и улитками, есть вид, питающийся в основном мухами, отдыхающими на каменной поверхности, рядом с водой. Некоторые переворачивают камни в поиске личинок насекомых.

Эти экологические и поведенческие адаптации связаны с морфологическими изменениями тела, формы и цвета, также формы головы, размера и формы челюстей, ориентации, мускулатуры, размера и формы зубов, количества створок зубов. У некоторых в результате развития появились огромные глаза для того, чтобы видеть при тусклом освещении на глубине более 100 метров. А у других видов увеличились боковые каналы для безошибочного определения движения жертвы, прячущейся в грязи.

Отличительной чертой адаптационной радиации цихлид является тенденция проявления схожей адаптации в других озерах. Недавно состоялась дискуссия на тему, может ли такая специализированная морфология указывать на тесное сходство между видами из разных озер, но молекулярно-филогенетические исследования убедительно продемонстрировали, что данная тенденция представляет собой случаи параллельной эволюции.

Намного реже упоминается то, что цихлиды в некоторых формах не смогли эволюционировать. В трех самых больших африканских озерах, другие виды рыб заняли ниши поедателей небольших быстро передвигающихся планктонов, а также видов угревой формы. В природе практически не существует больших хищных цихлид. Даже самые большие африканские хищные цихлиды достигают в весе не более 2-3.5 килограмм. В сравнении с сомами, достигающими весящими от 60 до 200 килограмм и нильскими окунями, цихлиды просто насекомые. Ограничения адаптационной эволюции цихлид могут пролить свет на причины их многообразия. Кроме того, дополнительная информация может быть получена из значительных изменений линии цихлид и их тенденции проходить адаптивную радиацию. Например, род Pseudocrenilabrus и Tilapia широко распространены в Африке, тем не менее, в озерах Малави, Танганьика и Виктория они не показывают признаки адаптивной радиации.

Социальное поведение

Цихлиды обладает сложным социальным поведением, и все они показывают высокий уровень родительской заботы даже после того, как из икры появляются мальки. Это наследственное состояние среди цихлид, относимое к родительской заботе, осуществляемой и самцом и самкой одновременно, как во время метания икры, так и во время появления потомства, считается довольно необычным поведением среди рыб.

Наибольшее разнообразие репродуктивных стратегий обнаружено в озере Танганьика. Взрослые самцы Lamprologus callipterus в 12 раз тяжелее самок, это самое большое соотношение между самцом и самкой, известное в мире. Самки должны быть настолько малы, чтобы помещаться в пустые раковины улиток, где они и воспитывают свое потомство. Ну а доминирующие территориально самцы должны быть настолько большими, чтобы держать эти раковины во рту, поэтому удачный репродуктивный процесс для них связан с размером раковин, которые они могут поднять. Меньшие мужские особи этих видов могут пользоваться альтернативными стратегиями, или, посылать знаки самкам, чтобы те прятались в раковинах улиток, или же собираться в стаи для добычи пищи и спаривания. Несколько видов, обитающих в озере Танганьика, живут и питаются в больших социальных группах, где доминирующая пара производит большую часть потомства, а остальные только помогают воспитывать его и защищают территорию.

Такие сложные системы встречаются в основном среди птиц и млекопитающих, однако относительно небольшие размеры и короткие сроки смены поколений, сделали цихлид подходящей моделью позвоночных для изучения данных систем. Нейробиологи обнаружили, что доминирующие в группах самки приобретают поведение самцов, а также их гормональное и генное выражение, несмотря на то, что у них меньше уровень 11-кетотестостерона и они не теряют способность воспроизводить потомство.

Способность вынашивать икру во рту у рыб не является редкостью, но материнская забота в их поведении встречается не часто. Кажется, что в некоторых случаях цихлиды самостоятельно изменили материнское вынашивание икры во рту по сравнению со своими предками. У предков цихлид родительская забота наблюдалась среди поведения обоих полов. В озерах Малави и Виктория, радиация в экоморфологии не сопровождается такой же радиацией в социальном поведении, иными словами, у всех известных на сегодняшний день цихлид хаплохромин, самки вынашивают икру во рту, и эта особенность наводит на мысль о том, что данная стратегия стабильна в независимости от экологии и среды обитания. Самое главное различие в материнском вынашивании икры во рту, состоит в том, охраняют ли самки своих народившихся мальков или отпускают в свободное плавание.

В данной системе половые роли четко разделены, самцы обычно больших размеров, ярких цветов и более агрессивны. Самцы некоторых видов воспроизводят свое потомство только в определенное время года и строят большие сложные структуры, так называемые «гнёзда», по аналогии с гнёздами птиц. Строят они эти структуры из песка. Известно, что самки предпочитают самцов, гнёзда которых обладают определенными характеристиками, такими как определенный размер и форма, и все это может содействовать видообразованию. У других видов, самцы поддерживают постоянные территории для размножения, там же они добывают и пищу, обычно эти территории находятся на скалистых берегах. Самцы могут удерживать одну и ту же территорию на протяжении многих лет. Схватки, случающиеся в борьбе за территорию для размножения, могут быть страшными. Нейробиологи заинтересовались изменениями в производстве гормонов и экспрессии генов, связанных с переходом от спокойного, подчиненного поведения к доминирующему сексуально активному поведению хозяина территории у подобных видов. В этом исследовании самая интересная модель была обнаружена у Astatotilapia burtoni.

Недавно биологи эволюционисты осознали, что агрессивное поведение играет важную роль в дифференциации видов. Агрессивные столкновения обычно более сильны среди членов одного и того же вида, борющихся за большую часть своих критических ресурсов, в то же время отдельные особи другого вида просто игнорируются. Так как тесно связанные виды могут не только бороться за ресурсы, но и производить одни и теже сигналы, агрессивные столкновения между ними могут иметь важные эволюционные последствия. Эта особенность позволяет нетипичным особям избегать агрессии и тем самым увеличивать размер своего населения, помогая двигать вперед симпатическое видообразование, в том случае если мы предполагаем, что нетипичная форма воспроизводит больше самок, чем самцов.

Генетика адаптивной радиации

Большое количество генетически схожих, но морфологически разных рыб цихлид сравнивают с природным экраном мутагенеза. Взяв за модель для исследования такие организмы, как рыбка зебра, создаются и поддерживаются мутантные линии. Это необходимо для исследования генетической основы развития линий с помощью изучения генетических дефектов. С другой стороны, тесно связанные между собой натуральные виды цихлид предположительно отличаются несколькими генами, отвечающими за главные адаптивные морфологические признаки. Многие виды цихлид могут быть скрещены для создания гибридов в лабораторных условиях, это позволяет использовать классические внутривидовые методы для исследования основных генетических черт.

С помощью анализа локусов количественных признаков, примененного к гибридам двух морфологически разных обскрёбывателей водорослей из озера Малави, ученые обнаружили, что многие морфологические черты обладают довольно простой генетической базой. Например, единичный ген, скорее всего, отвечает за разницу между коническими и большие коренные зубы. Это черта однажды использовалась для различения видов цихлид. В настоящее время существует нехватка хорошей модели системы для изучения зубов позвоночных и может быть для этих исследований также будут взяты цихлиды. При использовании подобных гибридов, локус, влияющий на форму челюсти картировал область гена, кодирующего костный морфогенетический белок 4 (bmp4), а экспериментальная гиперэкспрессия данного гена на зебру привела к морфологическим изменениям похожим на те, которые отличают вид цихлид.

Зрительная система цихлид также явилась фокусом недавнего исследования, так как она может играть важную роль в адаптации к различным экологическим нишам, и в видообразовании, способствуя предпочтению партнеров с различной окраской. У цихлид очень хорошо развилось цветовое восприятие, как правило, с использованием цветовой системы, как и у людей, 3 колбочковых пигмента и палочковый (монохромный) пигмент. Тем не менее, индивидуальная особь имеет более трех генов колбочковых пигментов, испытывая различные наборы, в тот момент, когда выжившие в истории виды, занимают различные участки обитания. Также наборы колбочковых пигментов у зрелых особей разнятся у видов, показывая связь с предпочтением к той или иной среде обитания. Удивительно то, что существовали параллельные эволюции, похожих белковых последовательностей в смещенных к синему палочковых пигментах среди линий цихлид, которые самостоятельно колонизировали глубокие и прозрачные воды в озере Малави и Танганьика.

Судьба радиации у цихлид

Озера не обязательно являются закрытой средой в сроках процессов эволюции. Геологические процессы, захватывают притоки, иными словами, бассейны рек обладают возможностью получения воды, и рыба способна двигаться между озерами и реками. Озера могут также являться источником новых форм, впоследствии избежавших водосбора и распространившихся более широко. Например, речной Lamprologus в Конго, скорее всего, зародился в озере Танганьика. Недавно появилось мнение, что различные цихлиды хаплохромины из системы рек Южной Африки зародились в самом мелководном озере Вотсвана, которое в настоящее время полностью высохло, сформировав соляные копи Макгадикади. Появилось предположение, что группа хаплохромин вообще зародилась в озере Танганьика, до того как распростралась на территории Сирии, Алжира и Южной Африки.

Цихлиды, скорее всего, дифференцировались на протяжении длительного времени: палеонтологи нашли ископаемые 5, тесно связанных видов цихлид, возраст которых равнялся 45 миллионов лет. Эта находка обнаружилась в 400 метровом кратере озера Танганьика. Так, что адаптивная радиация в озерах это не тупиковая гипотеза, а наоборот. В настоящее время считается, что адаптивная радиация в озерах является источником эволюционных инноваций, которые привели к колонизации континентальных регионов новыми уже адаптированными формами.

Заключение

Эта статья посвящена важности цихлид в понимании адаптационной эволюции и внезапных видообразований. До сих пор не существует четкого объяснения, почему одни группы цихлид успешно проходят внезапные видообразования и дифференцировку в Африканских озерах, а другие нет. И это не является сюрпризом, так как исследования данного вопроса, скорее всего, должны включать в себя сравнительные анализы среди многих линий в разных местах, а большинство тестов проходит в тех зонах, в которых катастрофически не хватает денег для этого. Тем не менее, многие важные вопросы были подняты и они могут относиться к более широкому кругу исследователей. Вопросы, такие как, важность гибридизации и симпатрического видообразования у животных. Секвенирование генома может способствовать прогрессу в этих областях, например с помощью идентификации корреляции быстрой адаптивной эволюции и быстрых генетических изменений в функциональности генов или нормативных последовательностях элементов, в уровнях экспрессии генов или с помощью структурных перестановок, таких как дублирование генов. Это может помочь сортировать филогенетические связи тесно связанных видов и населения.

Естественно, цихлиды интересны и по другим причинам, не связанным с адаптивной радиацией. Большинство видов обитают в густонаселенных участках, с недостаточными ресурсами, в основном к югу от Сахары. Многие виды находятся под угрозой вымирания, в основном обитающие в открытых водах озера Виктория, где очень сильно изменилась экосистема с момента появления там нильского окуня. Цихлиды группы тилапия относятся к самым важным пресноводным рыбам, пригодным для пищи в тропических регионах. Они вкусные, хорошо переносят плохое состояние воды, быстро растут и легко воспроизводятся. В настоящее время они выращиваются в основном за пределами своей натуральной среды обитания. В отличие от многих рыб, выращиваемых в регионах с умеренным климатом, цихлиды являются, главным образом, растительноядными животными, что делает их разведение экологически и экономически выгодным. На густонаселенной нагревающейся планете, разведение тилапии, скорее всего, играет важную роль в человеческой экономике и продовольственной безопасности, наряду с искусственным отбором, гибридизацией, сохранением генетического разнообразия диких животных, и генетической модификации как основными проблемами, встающими перед человечеством. Поэтому ожидается, что секвенирование генома африканских цихлид, поможет стимулировать существенный прогресс в эволюционных исследованиях консервативной биологии и аквакультуры.

——

перевод: https://www.cell.com/current-biology/fulltext/S0960-9822(07)01704-6

---

Статья подверглась 1 проверке читателем (30.04.2013)

---