Статья посвящена эволюционному развитию плаценты. При этом объектом рассмотрения станут рыбки семейства Пецилиевых (Poeciliidae). Представители этого семейства являются идеальной моделью изучения эволюции плаценты во всей своей сложности, потому что внутри семейства этот орган независимо многократно эволюционировал. Более того, в семейство входят тесно связанные виды, которые демонстрируют разительные отличия в реализации репродуктивной функции самок. Оно включает виды без плаценты, виды с промежуточной плацентацией и виды с чрезвычайно высоким развитием связей плода и матери после оплодотворения. Такое разнообразие сильно облегчает тестирование гипотез эволюции плаценты Пецилиевых.

Введение

Дилемма Дарвина: Что хорошего в плохом зрении?

Дарвин признавал, что эволюция «органов крайней степени совершенства и сложности» поставила под сомнение его теорию. Эти органы состоят из множества независимых, но взаимодействующих элементов, и для нормальной деятельности органа обязательно присутствие всех этих элементов. В главе 6 «О происхождении видов» («Трудности теории»), Дарвин (1859) описал дилемму на примере глаза: «В высшей степени абсурдным, откровенно говоря, может показаться предположение, что путем естественного отбора мог образоваться глаз со всеми его неподражаемыми изобретениями для регуляции фокусного расстояния, для регулирования количества проникающего света, для поправки на сферическую и хроматическую аберрацию (Стр. 186 — издание первое).»

Дилемма Дарвина заключалась в том, что постепенное возникновение такой сложной структуры казалось невозможным, потому что для работы органа необходимо присутствие всех его частей, как единого целого. Здесь Дарвин столкнулся с аргументом архиепископа Пейли, который утверждал, что, если мы видим такие доказательства творения, должен быть и творец. Именно эта, по-видимому, непреодолимая сложность вдохновила Дарвина предложить первое механистическое объяснение эволюции сложных органов. Он предположил, что сложность действительно может эволюционировать постепенно и поэтапно, приводя к правопреемству органов, где каждый устроен чуть сложнее, чем его предшественник, и появился путем естественного отбора. Органы живых организмов представляются непреодолимо сложными не потому, что они возникли сразу в окончательной форме, а потому, что все промежуточные шаги эволюции признака исчезли в процессе вымирания. Мы наблюдаем конечный продукт того, что на самом деле явилось результатом постепенного процесса.

Стоит признать, многие сложные органы живых организмов развивались таким ступенчатым эволюционным образом. Однако признание, по необходимости, основано на косвенных выводах, потому что природа не всегда раскрывает нам доказательства такого перехода. Дарвин делал подобные выводы на разнообразии светочувствительных органов, которые мы наблюдаем у различных видов членистоногих или брюхоногих моллюсков. У этих животных, светочувствительные органы могут представлять собой как набор клеток, которые лишь отличают свет от темноты, так и сложные органы, способности восприятия которых сопоставимы с позвоночными (Ekstr Ёom&Meissl 2003, Fernald 2006, Salvini-Plawen&Mayr 1977). Между двумя крайностями находятся другие организмы с глазами возрастающей сложности. Именно вариативность сложности светочувствительных органов, присущая всей таксономической группе, дает подсказки относительно комплексной природы эволюционного процесса. Существование стольких видов со светочувствительными органами менее совершенными, чем у позвоночных или осьминога, является аргументом в пользу того, что плохое зрение прекрасно подходит для многих сред и для многих образов жизни. Как бы логично ни звучал этот аргумент, наличие разнообразия, которое охватывает группу, не так уж значимо, когда требуется определить, как и почему развивается такой сложный орган, как глаз. Это связано с большими промежутками времени, которые отделяют виды с простыми или сложными органами зрения от их общего предка.

Представьте, насколько больше мы узнали об эволюции глаза, если могли бы найти один род млекопитающих с тремя независимыми источниками происхождения глаз, в который также бы входили живущие виды без глаз или с глазами промежуточной сложности. Такие возможности трудно себе представить, потому что, на наш взгляд, требуется огромный промежуток времени для эволюции такого сложного органа, как глаз. Однако Nilsson и Pelger (1994) утверждают, что глаз эволюционирует в течение всего нескольких сотен тысяч лет. Нам требуется лишь найти таксон, у которого доказательства перехода не исчезли в процессе вымирания. В следующей главе мы представляем аргумент в пользу существования такого перехода в процессе эволюции плаценты у представителей семейства Пецилиевых.

Сложный орган плацента

Наиболее изученной является плацента млекопитающих. Она является идеальным примером сложной структуры. Её нормальное функционирование зависит от широкого спектра замысловатых анатомических, физиологических, генетических и эндокринных взаимосвязей, и все они, как представляется, имеют важное значение для нормального развития потомства у матери (Haig 1993, Simpson & MacDonald 1981, Wooding & Burton 2008). Плацента должна выполнять функции всех основных систем органов тела, одновременно сглаживая антигенные различия матери и развивающегося плода. Если принять определение плаценты Моссмана (1937, 1987) как близкого расположения или слияния материнской и эмбриональной тканей для жизнеобеспечения и физиологического обмена, то можно утверждать, что этот орган эволюционировал по всему царству животных. Определение Моссана подчеркивает значительное структурное многообразие и многообразие путей развития плаценты, тем не менее, признавая консервативный характер ее основной функции — физиологического обмена. Плаценты всех живых организмов должны в некотором смысле обладать таким же многообразием функций, как и у млекопитающих. Несмотря на это многообразие, мало что сделали для изучения эволюции плаценты как объекта онтогенетического развития. В комплексных обзорах эволюции онтогенеза (Stearns 1992; Roff 1992, 2002) образование плаценты не упоминается в качестве онтогенетической стратегии.

В центре внимания данного обзора эволюционное развитие плаценты. При этом объектом рассмотрения станут рыбки семейства Пецилиевых (Poeciliidae) (Hrbek et al. 2007, Rosen & Bailey 1963). Представители этого семейства являются идеальной моделью изучения эволюции плаценты во всей своей сложности, потому что внутри семейства этот орган независимо многократно эволюционировал. Более того, в семейство входят тесно связанные виды, которые демонстрируют разительные отличия в реализации репродуктивной функции самок. Оно включает виды без плаценты, виды с промежуточной плацентацией и виды с чрезвычайно высоким развитием связей плода и матери после оплодотворения. Такое разнообразие сильно облегчает тестирование гипотез эволюции плаценты Пецилиевых.

Формы взаимодействия материнского организма с плодом у Пецилиевых рыб

Семейство Пецилиевых (Rosen & Bailey 1963) (подсемейство Poeciliinae; Parenti 1981, Parenti & Rauchenberger 1989) — широко распространенная группа небольших неотропических рыб, включающая около 220 видов и 28 родов (Lucinda & Reis 2005). Это одно из наиболее изученных семейств рыб. Его представители, например, гуппи (Poecilia reticulata), моллинезии (Mollienesia spp.), меченосцы (Xiphophorus spp.) и гамбузии (Gambusia SPP.), часто используют в качестве модельных систем для изучения эволюционной теории. Одной из причин высокой привлекательности этих рыбок для эволюционных биологов является короткий период генерации и простота разведение, а также ошеломляющее разнообразие репродуктивных адаптаций, включая внутреннее оплодотворение, яйцерождение, клональность, живорождение, лецитотрофию, матротрофию и суперфетацию (Meffe & Snelson 1989).

От яйцерождения до живорождения

Живорождение — таксономически широко распространенный феномен, который многократно независимо эволюционировал в таксономических группах, находящихся в дальнем родстве, включая растения (Elmqvist&Cox 1996), беспозвоночных [например, двустворчатых моллюсков (Cooley & Foighil 2000), брюхоногих (KЁ ohler et al. 2004), иглокожих (Hart et al. 1997), насекомых (Meier et al. 1999), первичнотрахейных (Havel et al. 1989)] и практически все классы позвоночных (рыб, амфибий, рептилий, сумчатых, млекопитающих) (Dulvy&Reynolds 1997, Blackburn 1992), за исключением птиц (Dunbrack & Ramsay 1989).

Предполагается, что яйцерождение предшествовало эволюционировавшему из него живорождению, хотя различные линии животных перед приходом к финальной стадии живорождения, возможно, использовали (немного) различные сценарии эволюции (например, Blackburn 1992, 1995; Dunbrack & Ramsay 1989; Meier et al. 1999; Qualls et al. 1997; Reynolds et al. 2002;Wourms 1981).

У рыб, как полагают, первоначальные шаги в эволюции живорождения от яйцерождения связаны с переходом от внешнего оплодотворения к внутреннему, за которым последовало увеличение времени удержания яиц и развитие эмбрионов в женской репродуктивной системе (совпадает с морфологической и физиологической адаптацией яичников или яйцевода для того, чтобы они функционировали в качестве места гестации) и уменьшение толщины оболочки икры для облегчения взаимодействия с женским эмбрионом (Wourms & Lombardi 1992,Wourms et al. 1988).

От лецитотрофии к плацентотрофии

Для размещения развивающегося эмбриона внутри женского репродуктивного тракта, эволюция живорождения претерпела несколько трофических адаптаций.

Лецитотрофия (питание за счет желтка) считается примитивным трофическим видом живорождения. После оплодотворения, в процессе оогенеза все ресурсы находятся в яйце. Так, в основном, происходит питание эмбрионов у яйцекладущих. От этого примитивного способа размножения живородящие рыбы самостоятельно развили способность сокращать поступление и накопление питательных веществ в женских половых клетках до момента оплодотворения, что совпадает с рядом трофических специализаций для доставки питательных веществ от матери к зародышу уже после оплодотворения (Wourms 1981,Wourms et al. 1988). Эти способы воспроизводства называются матротрофией (экстраэмбриональное питание от родителя). В данном обзоре в центре внимания — эволюция плаценты, которая является одним из механизмов матротрофии.

У рыб, первых позвоночных, развивших плаценту (Long et al. 2008), существовало несколько путей ее появления. И хотя разные линии развили плаценты, сильно отличающиеся по структуре, они выполняют похожие функции и произошли от одних и тех же ранее существовавших эмбриональных и материнских тканей (Hamlett 1989, Schindler & Hamlett 1993,Wourms et al. 1988). Сегодня плаценты встречаются у нескольких семейств Хрящевых рыб (например, Carcharhinidae, Sphyrnidae) и Костных рыб (например, Anablepidae, Clinidae, Embiotocidae, Goodeidae, Labrisomidae, Poeciliidae, Zenarchopteridae) (Hamlett 1989; Reznick et al. 2002, 2007b; Wourms 1981; Wourms et al. 1988).

У Пецилиевых, семейства с самым большим количеством живородящих представителей, протекает почти идеальный непрерывный цикл поступления питательных веществ от матери эмбриону после оплодотворения. Среди представителей семейства наблюдается смещенное влево лептокуртическое распределение, в диапазоне от строгой лецитотрофии до полной матротрофии.

Примечание: Лептокуртическое распределение —  распределение с положительным эксцессом, имеющее острую вершину и толстые хвосты. Leptokurtic: лептокуртический, островершинный, имеющий высокий куртозис, имеющий положительный (выше нормального) эксцесс.

Индекс матротрофии (MI), определяемый как сухая масса новорожденных при рождении, деленная на сухую массу яиц при оплодотворении, используется для оценки места вида в данном трофическом спектре. Крайне левая часть этого континуума представлена лецитотрофическими видами, которые передают все материнские ресурсы потомству до оплодотворения. Эти виды обычно демонстрируют значительную потерю сухого веса (примерно 25 – 55%), что связано с энергетическими затратами эмбрионального развития (MI < 0.75; Reznick et al. 2002, Wourms 1981). По мере передвижения вправо по этому континууму, виды начинают демонстрировать ограниченное потребление питательных веществ во время развития эмбриона. У некоторых видов это потребление настолько ограничено, что его можно изучить только с помощью радиоактивных или флуоресцентных меток или аминокислот (Demarias & Oldis 2005; Marsh-Matthews et al. 2001, 2005).

Эта переходная область между лецитотрофией и матротрофией называется начальной матротрофией (Blackburn 1992; Demarias & Oldis 2005; Marsh-Matthews et al. 2001, 2005). По мере увеличения материнского питания на этапе после оплодотворения, потеря сухого веса, вызванная метаболической активностью во время развития, постепенно компенсируется, приводя к индексу матротрофии >1. У некоторых матротрофических видов степень обеспечения материнским питанием после оплодотворения очень высока, например, у Micropoecilia branneri (MI = 63–99; Pires 2007) и Poeciliopsis retropinna (MI = 117; Reznick et al. 2002).

Удивительно мало исследований рассматривали анатомические детали взаимодействия матери и плода во время эмбрионального развития, лежащие в основе различных способов обеспечения материнского питания (Grove&Wourms 1991, 1994; Jollie&Jollie 1964; Turner 1940a). Оплодотворение происходит внутри фолликул яичника, и эмбрионы удерживаются в фолликуле во время развития. Лецитотрофические пецилиевые питаются запасом желтка, который окружает развивающийся эмбрион (Turner 1940a). Наружная поверхность желточного мешка сильно васкуляризирована и функционирует как орган дыхания и система доставки питательных веществ от желточного мешка эмбриону. Неспециализированная стенка фолликула лецитотрофов очень тонкая и не играет никакой роли в доставке материнского питания (Jolly & Jolly 1964, Turner 1940а).

Матротрофические виды, напротив, имеют ряд анатомических приспособлений для доставки питания после оплодотворения. Два изученных на данный момент рода (Heterandria и Poeciliopsis) показывают, что передача питательных веществ от матери к эмбриону у Пецилиевых происходит за счет органа, называемого фолликулярной плацентой, которая образуется благодаря близкому расположению абсорбционных тканей эмбриона и материнского фолликулярного эпителия. Интересно, что детальные исследования предполагают существование отчетливо отличающихся анатомических особенностей, связанных с плацентацией обеих этих линий (Heterandria и Poeciliopsis). Абсорбционные ткани эмбрионов Heterandria formosa состоят из сильно васкуляризированных поверхностей значительно увеличенного перикарда и уменьшенных желточных мешков, которые полностью покрывают головку эмбриона наподобие капюшона (Turner 1940a). Кроме того, поверхностный эпителий эмбриона обладает свойствами абсорбционного эпителия (напр., микроворсинки, сложная система везикул, комплекс Гольджи и обширная грубая эндоплазматическая сеть), что предполагает, что вся поверхность эмбриона может участвовать в поглощении питательных веществ H. formosa (Grove &Wourms 1991).

У плацентарной Poeciliopsis spp., наоборот, вентральная часть перикарда значительно увеличена, в то время как боковые остаются слабо развитыми, что приводит к образованию большого, сильно васкуляризированного брюшного мешка (Turner 1940a). Имеют ли эмбрионы Poeciliopsis spp. эпителий с абсорбционной поверхностью, сравнимый с тем, который обнаружили у H. formosa, еще предстоит исследовать. Фолликулярный эпителий у обоих родов обладает специальными приспособлениями, которые помогают передаче питательных веществ от матери эмбриону, например, толстой васкуляризированной стенкой фолликулы с густыми микроворсинками и специальными органоидами цитоплазмы (Grove & Wourms 1994, Turner 1940a).

Слишком мало работы проделано по функциональной морфологии плаценты Пецилиевых. Очевидно, требуются более подробные сравнительные исследования, куда входили бы члены всего семейства, чтобы определить степень анатомической вариации плаценты. Тем не менее, работа, проделанная до сих пор, по крайней мере, показывает, что (а) фолликулярная плацента Пецилиевых удовлетворяет определению плаценты Моссмана (1937, 1987) , (б), что степень обеспечения подготовки к материнству после оплодотворения коррелирует с развитием плаценты (Turner 1940a), и (в), что анатомические приспособления плацентации значительно различаются среди видов Пецилиевых (Grove & Wourms 1991, 1994; Turner 1940a).

Суперфетация

Пецилиевые демонстрируют вторую вариацию темы живорождения, которая может иметь некоторое отношение к эволюции плаценты. Суперфетация имеет отношение к существованию нескольких потомств на разных стадиях развития у одной и той же женской особи (Turner 1937, 1940b).

Суперфетация — после первого оплодотворения возможно прохождение повторных оплодотворений.

Виды, обладающие суперфетацией, как правило, производят меньше потомства, но делают это чаще. Это явление широко распространено в семействе Пецилиевых (Reznick & Miles 1989; Reznick et al. 2007a; Scrimshaw 1944b; Thibault&Schultz 1978;Turner 1937, 1940b) и наблюдается в других семействах, например, Clinidae (Gunn & Thresher 1991) и Zenarchopteridae (Reznick et al. 2007b). Эта особенность представляет интерес, потому что существует тесная связь между суперфетацией и матротрофией, что свидетельствует о том, что происхождение одной из этих особенностей может облегчить эволюцию другой (Reznick & Miles 1989, Reznick et al. 2007b, Thibault & Schultz 1978).

Таксономическое распределение репродуктивных форм Пецилиевых рыб

Все виды Пецилиевых, за исключением Tomeurus gracilis, являются живородящими. Благодаря яйцерождению T. gracilis обладает более примитивным, как принято считать, жизненным циклом, и поэтому его долго считали предковым видом в семействе (Lucinda & Reis 2005, Parenti 1981, Rosen & Bailey 1963). Однако недавно Hrbek et al. (2007) опубликовал детальное филогенетическое дерево Пецилиевых рыб на основе ДНК, которое, напротив, ставит Xenodexia ctenolepis в основу семейства (Рис. 2). X. ctenolepis являются живородящими с умеренной степенью матротрофии (Индекс MI 3.5–4) и суперфетации (Reznick et al. 2007a). Замечательный вывод о том, что X. ctenolepis является сестринским таксоном оставшейся части подсемейства, приводит к двум противоположным гипотезам эволюции живорождения базовых ветвей филогении. Одна из гипотез заключается в том, что живорождение, суперфетация и плацентотрофия присутствовали у общего для семейства предка и что некоторые или все эти признаки исчезли у потомков, а затем вновь эволюционировали в некоторых линиях (Hrbek et al. 2007, Reznick et al. 2007a). Альтернативная гипотеза заключается в том, что общий предок являлся яйцекладущим, как Tomeurus. Если это так, то X. ctenolepis представляет независимый начальный вид живородящих, суперфетации и плацентотрофии (Reznick et al. 2007a).

У Хрящевых рыб и рептилий эволюционный переход от живорождения к яйцерождению происходит намного реже, чем в обратную сторону (Dulvy & Reynolds 1997, Lee & Shine 1998), а у Костных рыб таких переходов не наблюдалось вовсе(Goodwin et al. 2002, Mank & Avise 2005). Таким образом, живорождение намного легче приобретается, нежели теряется (Lee & Shine 1998). Хотя и не являются неопровержимым доказательством, эти выводы подтверждают вторую гипотезу. Матротрофия присутствует, по крайней мере, у 11 линий семейства (Рис. 2; здесь показаны не все начальные виды), включая H. formosa (Scrimshaw 1944a), род Poeciliopsis [3 независымых исходных вида (Reznick et al. 2002)], Scolichthys, Poecilia [3 вероятно независимых вида у подвидов Micropoecilia, Mollienesia, и Pamphorichthys соответственно (Pires 2007, Reznick et al. unpublished)], Girardinus (Reznick et al. unpublished), Phalloptychus, и Phalloceros (Arias & Reznick 2000, Reznick et al. unpublished). Показано, что индекс матротрофии является постоянной характеристикой жизненного цикла, который сохраняется на протяжении нескольких поколений в обыкновенной лабораторной среде, и подтверждает, что существует генетическая основа для данного разнообразия (Pires 2007, Pires et al. 2007). В некоторых случаях, лецитотрофическим видам может быть присуща выборочная матротрофия в незначительной степени, поэтому MI может варьироваться от 0,6 до 1,0 (Demarias & Oldis 2005; Trexler 1985, 1997). Эта сложность допускает разнообразие эволюционных сценариев, к которым мы в скором времени сможем обратиться, объединив наши огромные данные жизненного цикла с улучшенной молекулярной филогенией семейства, включив представителей семейств на протяжении всего отряда Карпозубообразных. В настоящее время эти модели, по крайней мере подтверждают, что существует значительная эволюционная лабильность в обеспечении материнства в семействе Poeciliidae, и что мы часто можем найти тесно связанные виды, которые имеют очень разные формы обеспечения материнства.

Суперфетация также неоднократно эволюционировала в семействе Пецилиевых и тесно связана с эволюцией плаценты, так как большинство видов либо матротрофики с суперфетацией, либо лецитотрофики без суперфетации. Существуют, однако, примечательные исключения из этого правила, указывающие на то, что эти два репродуктивных признака могут развиваться независимо друг от друга.

Например, Girardinus denticulatus, Phalloceros caudiomaculatus, и Scolichthys greenwayi слабые матротрофики (MI = 1–2), тем не менее, им недостает суперфетации. Priapichthys festae, Neoheterandria tridentiger, Neoheterandria elgans, и некоторые Poeciliopsis spp. являются лецитотрофиками с суперфетацией (Arias & Reznick 2000, Reznick & Miles 1989). Аналогичные корреляции между матротрофией и суперфетацией встречаются у Clinidae и Zenachopteridae (Reznick et al. 2007b).

——

J.A. Pollux, M.N. Pires, A.I. Banet, D.N. Reznick. Evolution of Placentas in the Fish Family Poeciliidae: An Empirical Study of Macroevolution. Annual Review of Ecology, Evolution, and Systematics. Volume 40, 271-289. 2009